สถานที่จัดแสดงนิทรรศการถาวรเกี่ยวกับพระอัจฉริยภาพทางด้านศิลปะและวัฒนธรรมของพระบาทสมเด็จพระเจ้าอยู่หัว รัชกาลที่ 9 ในฐานะทรงเป็น “อัครศิลปิน” และพระปรีชาสามารถของสมเด็จพระกนิษฐาธิราชเจ้า กรมสมเด็จพระเทพรัตนราชสุดาฯ สยามบรมราชกุมารี ในฐานะทรงเป็น “วิศิษฏศิลปิน”

นอกจากนี้ ยังมีพื้นที่จัดแสดงประวัติและผลงานของศิลปินแห่งชาติ ทั้ง 3 สาขา ได้แก่ สาขาวรรณศิลป์ สาขาทัศนศิลป์ และสาขาศิลปะการแสดง และถ่ายทอดองค์ความรู้ทางด้านต่างๆ ของศิลปินแห่งชาติอีกด้วย

ภายในหออัครศิลปิน แบ่งส่วนจัดแสดงเป็น

• ชั้น 2 และ 3 จัดแสดงเกี่ยวกับพระราชประวัติ พระราชกรณียกิจ และพระปรีชาสามารถทางด้านศิลปะของพระบาทสมเด็จพระเจ้าอยู่หัว รัชกาลที่ 9 รวมถึงจัดแสดงผลงานจิตรกรรมฝีพระหัตถ์ ภาพถ่ายฝีพระหัตถ์ และนำเสนอบทเพลงพระราชนิพนธ์ในพระบาทสมเด็จพระเจ้าอยู่หัว รัชกาลที่ 9 ในรูปแบบดนตรี 3 มิติ 

• ห้องศิลปินแห่งชาติ จัดแสดงนิทรรศการประวัติศิลปินแห่งชาติทุกแขนงตั้งแต่อดีตจนถึงปัจจุบัน เพื่อเติมเต็มองค์ความรู้ให้แก่นักเรียน นักศึกษาและประชาชนผู้ที่สนใจ

• ห้องศิลปินแห่งชาติสาขาวรรณศิลป์ จัดแสดงภาพประวัติและผลงานของศิลปินแห่งชาติ งานวรรณกรรม และเป็นห้องสมุดสำหรับสืบค้นข้อมูล

• ห้องศิลปินแห่งชาติสาขาทัศนศิลป์และศิลปะสถาปัตยกรรม จัดแสดงป้ายเชิดชูเกียรติของศิลปินแห่งชาติ พร้อมรูปถ่าย ลายเซ็น และสามารถสืยค้นข้อมูลโดยละเอียดจากห้องสมุดและระบบคอมพิวเตอร์มัลติมีเดียนอกจากนี้ ห้องนี้ยังจัดแสดงผลงานต้นฉบับของศิลปินแห่งชาติทุกท่าน ที่ทรงคุณค่าของศิลปินแห่งชาติซึ่งหาดูได้ยาก

• ห้องศิลปินแห่งชาติสาขาศิลปะการแสดง จัดแสดงด้วยการจำลองบรรยากาศของเวทีการแสดง มีประวัติของศิลปินแห่งชาติและผลงาน และยังมีจอหนังตะลุง โรงภาพยนตร์ ส่วนจัดแสดงอุปกรณ์งานสร้างสรรค์ศิลปะการแสดง หุ่นจำลองใส่ชุดละครรำ และยังมีจอหนังตะลุง โรงภาพยนตร์ ห้องคาราโอเกะให้ผู้เข้าชมได้ทดลองขับร้องเพลงของศิลปินแห่งชาติได้อีกด้วย